据2017年2月学校官网显示，吉首大学在湖南省湘西土家族苗族自治州和张家界市两地办学，校本部位于湘西自治州首府吉首市。吉首大学校园总占地面积2400余亩，建筑面积近60万平方米，具有六大校区，分别为：

吉首市

砂子坳校区：湖南省吉首市人民南路120号；大田湾校区：湖南省吉首市大田路；石家冲校区：湖南省吉首市荣昌路18号；雷公井校区：湖南吉首市雷公井10号。

张家界市

三角坪校区：湖南省张家界市永定区子午西路；热水坑校区：湖南省张家界市永定区热水坑1号。